中华预防医学杂志    2018年04期 中国六省份零售整鸡中沙门菌血清型分布和耐药性特征研究    PDF     文章点击量:459    
中华预防医学杂志2018年04期
中华医学会主办。
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胡豫杰 赫英英 王晔茹 刘畅 王美美 甘辛 王伟 闫韶飞 白瑶 彭子欣 李凤琴 徐进
HuYujie,HeYingying,WangYeru,LiuChang,WangMeimei,GanXin,WangWei,YanShaofei,BaiYao,PengZixin,LiFengqin,XuJin
中国六省份零售整鸡中沙门菌血清型分布和耐药性特征研究
Serotype distribution and antimicrobial resistance of Salmonella isolates from retail chicken carcasses in six provinces of China
中华预防医学杂志, 2018,52(4)
http://dx.doi.org/10.3760/cma.j.issn.0253-9624.2018.04.008

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投稿日期: 2017-12-06
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中国六省份零售整鸡中沙门菌血清型分布和耐药性特征研究
胡豫杰 赫英英 王晔茹 刘畅 王美美 甘辛 王伟 闫韶飞 白瑶 彭子欣 李凤琴 徐进     
胡豫杰 100021 北京,国家食品安全风险评估中心卫生部食品安全风险评估重点实验室
赫英英 北京市海淀区疾病预防控制中心传染病与地方病控制科
王晔茹 100021 北京,国家食品安全风险评估中心卫生部食品安全风险评估重点实验室
刘畅 北京农学院食品科学与工程学院
王美美 100021 北京,国家食品安全风险评估中心卫生部食品安全风险评估重点实验室
甘辛 100021 北京,国家食品安全风险评估中心卫生部食品安全风险评估重点实验室
王伟 100021 北京,国家食品安全风险评估中心卫生部食品安全风险评估重点实验室
闫韶飞 100021 北京,国家食品安全风险评估中心卫生部食品安全风险评估重点实验室
白瑶 100021 北京,国家食品安全风险评估中心卫生部食品安全风险评估重点实验室
彭子欣 100021 北京,国家食品安全风险评估中心卫生部食品安全风险评估重点实验室
李凤琴 100021 北京,国家食品安全风险评估中心卫生部食品安全风险评估重点实验室
徐进 100021 北京,国家食品安全风险评估中心卫生部食品安全风险评估重点实验室
摘要: 目的  研究我国六省份零售环节整鸡中沙门菌血清型分布和耐药性特征。方法  于2010年8月至2012年3月,从北京、广东、吉林、江苏、内蒙古和陕西6个省份的共7个监测点零售市场中,每月采集冷冻、冷藏和现宰杀整鸡共计20份整鸡样品,连续采集12个月,共计1 680份样品,经PCR和生化鉴定获得2 629株沙门菌。使用Luminex结合传统血清凝集方法鉴定血清型,使用微量肉汤稀释法测定菌株对10类14种抗生素的耐药性,使用分子生物学方法测定环丙沙星(CIP)-头孢噻肟(CTX)-多黏菌素E(CT)耐药沙门菌相关耐药基因。结果  2 629株沙门菌中共检出17种血清群和58种血清型,B和D1血清群所占比例较高,分别占34.7%(913株)和31.0%(815株);Enteritidis(30.8%,810株)、Indiana(17.6%,463株)、Infantis(10.6%,278株)3种血清型为优势血清型。共检出224株CIP-CTX双重耐药印第安纳沙门菌,3株对CT耐药,其中1株中含有mcr-1基因且ESBL阳性,耐受本研究中9类11种抗生素。结论  中国六省份零售整鸡中沙门菌分离株血清型较复杂,耐药性较严重;CIP-CTX双耐药沙门菌多为印第安纳血清型,该类沙门菌多重耐药严重且存在mcr-1阳性株。
关键词 :沙门菌属;血清分型;抗药性;耐药基因;零售整鸡
Serotype distribution and antimicrobial resistance of Salmonella isolates from retail chicken carcasses in six provinces of China
HuYujie,HeYingying,WangYeru,LiuChang,WangMeimei,GanXin,WangWei,YanShaofei,BaiYao,PengZixin,LiFengqin,XuJin     
Key Laboratory of Food Safety Risk Assessment of Health, China National Center for Food Safety Risk Assessment, Beijing 100021, China
Corresponding author: Xu Jin, Email: xujin@cfsa.net.cn
Abstract:Objective  To obtain the serotype diversity and antimicrobial resistance of Salmonella isolates recovered from retail chicken carcasses for sale in six regions of China.Methods  From August 2010 to March 2012, each month 20 retail chicken carcasses including freshly slaughtered, chilled and frozen samples were collected from supermarkets and farmer's markets in 7 monitoring sites in Beijing, Jilin province, Inner Mongolia Autonomous, Shanxi province, Jiangsu province and Guangdong province, respectively. Samples were routinely collected for 12 months for each site. 1 680 chicken carcasses were collected in total and 2 629 Salmonella strains were isolated by PCR and biochemical method. Luminex xMAP method and classical slide agglutination method were carried out to determine isolates' serotypes. Minimal inhibitory concentrations (MICs) of 10 classes of antimicrobials including 14 agents were determined using broth micro-dilution method. Mocular methods were used to determine antimicrobial resistance genes of CIP-CTX-CT co-resistant isolates.Results  In all, 2 629 Salmonella isolates, there were 17 seorgroups and 58 serotypes, B and D1 were the dominant serogroups with rates of 34.7% (n=913) and 31.0% (n=815), Enteritidis (30.8%, n=810), Indiana (17.6%, n=463), Infantis (10.6%, n=278) were the top three serovars. We found 224 CIP-CTX co-resistant S. Indiana containing 3 colistin resistant strains, one of them carrying mcr-1 gene and being ESBLs positive, which demonstrated a nine multi drug resistance against 11 antimicrobials tested.Conclusion  These data began to describe the complicated serovar diversity and heavy antimicrobial resistance of Salmonella isolates recovered from retail chicken carcasses in six regions of China. The findings highlight the emergence of ciprofloxacin and cefotaxime co-resistant S. Indiana and also a mcr-1 positive S. Indiana with heavy multi drug resistance.
Key words :Salmonella;Serotyping;Drug resistant;Resistant genes;Retail chicken
全文

沙门菌引起的食源性疾病已成为当今世界最常见的胃肠道疾患,动物性食品尤其禽类制品是重要原因食品,沙门相关食源性疾病事件大部分病例与食用鸡肉制品有关[1]。家禽养殖加工环节乱用和滥用抗生素易导致细菌耐药,而耐药菌株一旦出现在食物链中,耐药性会通过食物链广泛传播,监测数据表明,沙门菌多重耐药率已从20世纪90年代的20%左右增至21世纪初的70%[2]。沙门菌多重耐药(multi-drug resistance,MDR)给临床治疗和新抗生素研制带来巨大压力,其耐药性受到各国关注,特别是氟喹诺酮类和三代头孢类抗生素这两类治疗沙门菌感染的首选用药[3]也在动物饲养中广泛使用,不同环节中鸡肉已成为耐受这两类抗生素沙门菌的重要储存库[4,5]。本研究对我国六省份零售整鸡中沙门菌分离株进行血清型和耐药性检测,获得我国零售环节整鸡中血清型分布和耐药性特征,并针对环丙沙星、头孢噻肟和多黏菌素E同时耐药菌株进行了相关耐药基因的检测。

材料与方法  

1.菌株:  于2010年8月至2012年3月,从北京、广东、吉林、江苏、内蒙和陕西6个省份共7个监测点零售市场,每个监测点每月选择实验室周边超市或农贸市场(各3家以上)作为采样点,每个采样点每次采样量不超过4只,每个监测点每月采集冷冻、冷藏和现宰杀整鸡样品共计20份,连续采集12个月,7个监测点共计采集到1 680份样品,经PCR和生化鉴定获得2 629株沙门菌[5,6,7]。样品采集地域涉及我国华北、东北、西北、中南和华东。大肠埃希菌ATCC 25922为药敏试验质控菌株。

2.仪器:  生物安全柜(新加坡ESCO公司),恒温培养箱(美国3 M公司),小型高速离心机(德国Eppendorf公司),PCR扩增仪、荧光定量PCR仪(美国Bio-Rad公司),细菌浊度分析仪(法国生物梅里埃公司),液相芯片悬浮系统(美国Luminex公司)。

3.试剂:  脑心浸液琼脂(brain heart agar, BHA)和脑心浸液肉汤(brain heart infusion, BHI)购自北京陆桥公司;MH肉汤(mueller-hinton broth, MHB)购自英国Oxoid公司;沙门菌诊断血清购于丹麦国家血清研究所(state serum institute, SSI)。庆大霉素(gentamicin, GEN)、氯霉素(chloramphenicol, CHL)、环丙沙星(ciprofloxacin, CIP)、萘啶酸(nalidixic acid, NAL)、氨苄西林(ampicillin, AMP)、氨苄西林/舒巴坦(ampicillin-sulbactam, SAM)、四环素(tetracycline, TET)、头孢他啶(ceftazidime, CAZ)、头孢噻肟(cefotaxime, CTX)、磺胺甲噁唑/甲氧苄啶(trimethoprim-sulfamethoxazole, SMX)、亚胺培南(imipenem, IMP)、美罗培南(meropenem, MEM)等抗生素购于美国Sigma公司,氟苯尼考(florfenicol, FFC)及多黏菌素E(colistin, CT)抗生素采用商品化药敏板(上海星佰公司)。PCR预混液(SuperReal PreMix)购自北京天根公司,PCR和荧光定量PCR检测用引物及探针[8]由Invitrogen公司合成。

4.血清型鉴定:  使用沙门血清型鉴定试剂盒(xMAP Salmonella Serotyping Assay Kit,美国Luminex公司)对实验菌株进行O和H抗原检测,未成功检测出抗原因子的菌株,按《食品安全国家标准》(GB 4789.4-2016)[9]中玻片凝集法进行沙门菌O和H抗原检测,参照怀特-考夫曼-勒密诺表解(White Kaufmann Le Minor Scheme,WKLM)[10]判断菌株血清型别。

5.耐药试验:  GEN、CHL、CIP、NAL、AMP、SAM、TET、CAZ、CTX、IMP、MEM等11种抗生素,按照2017版美国临床和实验室标准化协会(Clinical and Laboratory Standards Institute,CLSI)[11]推荐的微量肉汤稀释法,进行手工药物敏感性实验,恒温恒湿培养箱37 ℃孵育18~24 h,肉眼观察读取最低抑菌浓度(minimal inhibitory concentration,MIC)值,以ATCC 25922菌株进行质控,结合肠杆菌科耐药折点进行耐药判断。对CIP MIC≥4 μg/ml和CTX同时耐药的印第安纳沙门菌,进行SXT、FFC和CT耐药实验,SXT实验方法和判定标准同上,FFC和CT使用商品化药敏板,分别参照动物源细菌药敏操作标准[12]和欧洲抗菌药物敏感试验委员会(European Committee on Antimicrobial Susceptibility Testing,EUCAST)[13]进行质控和结果判定。

6.耐药基因检测:  对CIP-CTX-CT耐药株,使用基因组提取试剂盒提取模板DNA,采用PCR结合测序方法进行喹诺酮耐药决定区(quinolone-resistance determining region,QRDR)检测、质粒介导喹诺酮耐药(plasmid-mediated quinolone resistance,PMQR)检测和超广谱β内酰胺酶(extended-spectrum β-lactam,ESBL)检测[14],采用实时荧光定量PCR法检测mcr-1基因[8]

结果  

一、沙门菌血清分型情况  

1.基本情况:  2 629株沙门菌中,共检出17种血清群和58种血清型。B和D1血清群所占比例较高,分别为34.7%(913株)和31.0%(815株),其次为C1群(18.5%)和C2~C3群(7.5%)。D1群中,有810株沙门菌(99.4%)为Enteritidis血清型。菌株数大于100株的血清型分别为Enteritidis(30.8%,810株)、Indiana(17.6%,463株)、Infantis(10.6%,278株)、Typhimurium(6.5%,171株)、Agona(6.2%,162株),共计1 884株(71.7%),其余53种血清型共745株(28.3%)。详见表1

表1中国六省市零售整鸡中沙门菌分离株的血清型分布情况[n(%)]

2.不同地区沙门菌血清型分布情况:  北京常见血清型(占10%及以上)为Enteritidis、Indiana、Infantis,广东为Indiana、Derby、Agona、Dabou,吉林为Enteritidis、Infantis、Agona、Indiana,江苏为Enteritidis、Indiana,陕西为Typhimurium、Indiana、Rissen、Enteritidis、Mbandaka,内蒙为Enteritidis。部分血清型呈现一定地域聚集趋势,如Agona主要集中在广东和吉林(92.0%),Derby主要在广东(90.2%),Infantis主要在北京和吉林(88.9%),Dabou主要在广东(98.3%),Senftenberg主要在北京(95.9%),Montevideo只在北京检出等。详见表1

3.不同季节沙门菌血清型分布情况:  24.4%(641株)的沙门菌分离自春季(3—5月)样品,39.1%(1 029株)分离自夏季(6—8月),20.9%(549株)分离自秋季(9—11月),15.6%(410株)分离自冬季(12月至次年2月)。春、夏、秋、冬季占比较高的血清型分别为Indiana(29.3%)、Enteritidis(20.9%)、Enteritidis(33.0%)和Enteritidis(62.7%);其他血清型出现的种类数分别为16、37、20和10种。详见表2

表2中国六省份零售整鸡中沙门菌分离株的主要血清型在不同季节分布情况[n(%)]

二、抗生素敏感性试验  

1.基本情况:  2 629株沙门菌中,有516株(19.6%)对所有抗生素均敏感,有2 113株(80.4%)至少对1种抗生素耐药。NAL、AMP、TET和SAM的耐药率较高,IPM和MEM未发现耐药株,其余抗生素耐药率在4.9%~24.4%之间。CIP的耐药率和中介率分别为21.3%和43.4%。详细耐药率分布情况见表3

表3中国六省份零售整鸡中不同血清型沙门菌分离株的耐药情况[n(%)]

2.不同特征沙门菌对抗生素耐药情况:  与本研究沙门菌对各抗生素的总体耐药率相比,北京地区分离的沙门菌对CIP、AMP和CTX耐药率较高,广东对CHL和TET耐药率较高,吉林对NAL耐药率较高、江苏对GEN、AMP、SAM和TET耐药率较高,陕西对GEN、CHL和TET耐药率较高、内蒙古对SAM耐药率较高;Enteritidis血清型沙门菌对NAL、AMP和SAM耐药率较高,Indiana血清型对所有抗生素耐药率均较高,Typhimurium血清型对CHL、CIP和TET耐药率较高,而Infantis和Agona血清型对大部分抗生素耐药率均低于平均水平,其他血清型只对TET耐药率高于平均水平。详见表3

3.耐药基因情况:  有232株沙门菌为CIP-CTX双耐药菌株,CIP MIC值≥4 μg/ml的有224株,为Indiana血清型沙门菌,其中有196株(87.5%)耐SMX,212株(94.6%)耐FFC,3株(1.3%)耐CT。3株CIP-CTX-CT耐药株分别来自北京、江苏和吉林,均分离自超市冷藏样品,均同时对GEN、CHL、NAL、AMP、SAM、TET、FFC耐药,其中2株还对SXT耐药,1株对CAZ耐药。3株菌在GyrA第83和87位氨基酸(S83F,D87N)和ParC第57和80位氨基酸(T57S,S80R)均出现突变,均检出携带oqxAB和aac-(6')-Ib基因。北京分离株呈ESBL阴性且未检出CTX型ESBL基因,江苏和吉林分离株呈ESBL阳性同时检出携带CTX-M-65型ESBL基因。实时荧光定量PCR结果显示,江苏分离株携带mcr-1基因。

讨论  沙门菌血清型分布及耐药性会随样品种类和采集情况而变化。本研究样品采集地域涉及我国华北、东北、西北、中南和华东,菌株血清群和血清型较复杂,B和D1血清群比例最高,同以往国内报道一致[15]。Enteritidis血清型在D1群中占99.4%,提示鸡肉样品中如分离出D1群沙门菌可首先考虑Enteritidis。本研究中,5种常见血清型为Enteritidis、Indiana、Infantis、Typhimurium和Agona,同以往报道一致[16,17],前2种在本研究中所有地区均常见。Indiana检出近年来呈上升趋势[18,19,20],需要引起关注,结合本研究中北京、吉林、江苏地区Typhimurium的菌株情况,提示这两种血清型存在生态龛交替可能[21]
        样品种类、采集地点、采样时间和分离方法的差别导致我国不同地区沙门菌血清型差异[15,18,22,23]。本研究中部分血清型呈现出一定地域聚集性,提示不同地区的地域和气候环境差异对我国零售鸡肉样品中沙门菌血清型分布有重要影响。Enteritidis为我国整鸡样品中全年优势血清型,秋冬季节占比均为首位,冬季高达62.7%,其次为Indiana,春季所占比为首位,冬季仅次于Enteritidis。夏季菌株的血清型检出类别较为复杂,可能与较适合的温度条件有利于不同适应程度血清型菌株繁殖有关。
        本研究中几种常见抗生素耐药率较高,整体耐药状况较我国食品污染物监测网严重[25],碳青霉烯类抗生素未发现耐药株仍可作为沙门菌病终极药物。CIP的中介率接近半数,主要是由于自2013年起CLSI肠杆菌科针对CIP耐药判定标准在沙门菌上进行了较大调整,耐药和中介折点分别由原先的4和2 μg/ml分别调整为1和0.12~0.5 μg/ml,这是本研究中CIP中介率较高的一个原因,也反映了国际范围内沙门菌对CIP耐药水平的持续上升。
        不同地区菌株对不同抗生素存在耐药差别,部分地区对若干抗生素耐药率较高,一定程度反映各地肉鸡生产加工过程中抗生素使用频率或累计使用量。不同血清型对不同抗生素耐药率存在较大差别,Indiana血清型对所有测试抗生素耐药率均高于平均水平,部分多重耐药菌株可耐受碳青霉烯外所有测试抗生素,国内也有该血清型严重多重耐药性的报道[25]。Agona血清型耐药程度较低,最高耐药率仅对NAL为13.6%。本研究结果表明冬春季菌株耐药水平较高,推测与不同季节血清型种类复杂程度相关,特别是Indiana和Agona这两种血清型在不同季节的分布。
        本研究对CIP MIC≥4 μg/ml和CTX同时耐药的Indiana菌株进行了进一步研究,以了解和评估该类菌株对磺胺类药物和国际较为关注的两种兽用抗生素的耐药情况。本研究结果显示,该类菌株对SMX和FFC较为耐药,后者耐药率极高,提示该类型菌株的来源样品在上游环节存在FFC过量使用的可能。本研究发现了3株CT耐药株,虽然比例不高,但这3株菌株的耐药谱显示严重多重耐药,1株九重耐药株为ESBL阳性且携带mcr-1基因。该基因可介导肠杆菌科细菌对多黏菌素类药物耐药,并可通过接合性质粒在不同菌种间传播[26],相对于以往不能水平转移的染色体突变机制[27],该基因加速了该类药物耐药性的产生和传递,且该基因已可通过多种可移动元件在全球多地、多宿主、多种肠杆菌中广泛传播[28],包括禽畜来源沙门菌[29,30]。所以虽然本研究中检出携带mcr-1基因的菌株可被碳青霉烯类抗生素抑制,但该菌株的多重耐药性、复杂耐药机制及潜在高风险可传播性不可忽视,需要进一步研究。

参考文献
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